性染色体转换驱动慈鲷鱼性别偏向基因表达的快速进化

《Molecular Ecology》：ZW and XY Sex Chromosomes Drive Rapid and Distinctive Evolution of Sex-Biased Gene Expression

　　本研究通过比较五种近缘慈鲷鱼（Cyprichromini族）的跨组织基因表达谱，揭示了性染色体转换（特别是异型配子性从XY到ZW的转变）如何快速重塑性别偏向基因（SBG）的表达格局。研究发现，ZW系统的性染色体（LG05）呈现“雌性化”（FBG富集且雄性偏向基因MBG表达强度减弱），而XY系统（LG05/LG15）则呈现“雄性化”（MBG富集），表明异型配子性转换是驱动性偏表达快速适应的关键力量，而非性染色体积累性偏表达的结果。这项工作为理解年轻同形性染色体的进化动力学提供了重要见解。

　　

性染色体转换驱动慈鲷鱼性别偏向基因表达的快速进化

引言

性染色体在物种进化中扮演着核心角色，而性染色体转换（即物种间负责性别决定的染色体发生变化）及其伴随的异型配子性（如XY系统与ZW系统）转变是进化生物学中的重要议题。性别偏向基因表达，即基因在雄性或雌性个体中表达水平存在差异，被认为是解决性拮抗选择的一种关键机制。然而，性偏表达是与性染色体转换协同进化，还是为其奠定了基础，仍存在争议。本研究以坦噶尼喀湖中五种近缘的慈鲷鱼（Cyprichromini族）为模型，它们近期发生了性染色体转换和异型配子性转变（包括XY-LG15、XY-LG05以及ZW-LG05和ZW-LG05+LG13系统），为在年轻、同形性染色体背景下探究这一问题提供了独特窗口。

组织类型主导全局表达谱，性染色体富集性别偏向基因

对全局基因表达的主成分分析显示，不同物种间具有相似的组织特异性表达谱，性腺（卵巢和睾丸）的表达差异最为显著，体现了其作为特异性器官的特性。通过结合所有组织数据以最大化性别效应（组织合并模型）的分析发现，所有Cyprichromis属物种的性染色体均显著富集性别偏向基因。特别值得注意的是，异型配子性系统对性偏表达格局产生了清晰影响：在ZW物种（C. sp. ‘dwarf jumbo’ 和 C. leptosoma）中，性染色体LG05上的雌性偏向基因（FBG）比例较高，呈现“雌性化”趋势；而在XY物种（C. microlepidotus 和 P. nigripinnis）中，其性染色体（LG05或LG15）则富集雄性偏向基因（MBG），呈现“雄性化”趋势。甚至在C. leptosoma中最近才与LG05融合的年轻新性染色体区域LG13上也观察到了SBG的富集，表明性偏表达在性染色体上可以快速演化。

ZW系统性染色体表达“雌性化”，XY系统表达“雄性化”且机制各异

深入分析发现，ZW系统性染色体的“雌性化”主要通过两个机制实现：一是FBG数量的增加，二是MBG表达偏向强度（log₂折叠变化，LFC）的减弱。换言之，在ZW物种的性染色体上，不仅更多基因倾向于在雌性中高表达，而且那些在雄性中高表达的基因，其表达差异的幅度也相对变小。相反，在XY物种中，性染色体的“雄性化”主要体现在MBG数量的增加上，而FBG和MBG的表达强度与常染色体相比未见显著差异。这些模式在综合各组织的全局分析中尤为明显，提示这些基因可能参与了性拮抗选择的解决。

体细胞组织是异型配子性影响性偏表达的关键场所

为了探究不同组织的贡献，研究进行了组织特异性分析。果不其然，性腺拥有最大比例的SBG（占表达基因的64.01%–76.76%），且以MBG为主导，这反映了卵巢和睾丸巨大的功能差异。然而，性腺中的SBG分布并未显示出明显的性染色体或异型配子性系统效应。真正的信号来源于体细胞组织（如脑、肝脏、鳃等）。在体细胞中，ZW物种的性染色体上FBG不仅数量更多，其表达偏向强度（LFC）也显著高于常染色体FBG，尤其是在年轻的LG13区域。这种在体细胞中观察到的“雌性化”强化了全局分析的结果，并表明异型配子性对基因表达的影响主要作用于共享的体细胞功能，而非性腺特异性功能。

性偏表达演化迅速，雌性可能面临更强选择

对基因表达分歧（Δx）的分析表明，与无偏向基因相比，SBG更可能受到定向选择的作用，尤其是在体细胞组织中。有趣的是，在大多数体细胞组织中，雌性偏向基因比雄性偏向基因更可能处于定向选择之下，这暗示雌性可能经历了更强的选择压力，驱动了性别特异性表达的演化。

共享的雌性偏向基因提示异型配子性转换的分子足迹

比较物种间共享的SBG发现，两个ZW物种在共有的性染色体区域LG05上共享的FBG数量显著多于常染色体，而这些共享的FBG在XY物种中通常无性别偏向。这些基因功能涉及转录翻译调控、细胞代谢、细胞周期、减数分裂/有丝分裂和凋亡等，它们可能是在异型配子性从XY转换为ZW过程中，因适应雌性利益而获得上调表达的候选基因。相比之下，XY物种和ZW物种在LG05上的SBG重叠很少，表明XY系统留下的表达印记在转换为ZW后几乎被抹除。

结论

本研究揭示了在年轻同形性染色体系统中，性偏表达能够伴随性染色体转换和异型配子性改变而快速演化。ZW系统的性染色体通过增加FBG数量和强度以及削弱MBG表达强度而呈现“雌性化”，而XY系统的性染色体则通过富集MBG而呈现“雄性化”。这种差异主要源于体细胞组织，而非性腺。研究表明，性偏表达的模式是对性染色体状态（特别是异型配子性）的响应，而非其成因。这些发现为了解性染色体早期的进化动力学，以及性拮冲突突如何在基因组层面得到解决提供了新的重要视角。