鸟类血孢子虫谱系全球分布格局：群落组成、迁徙行为与环境因子的协同作用

《Integrative Zoology》：Bird Community Composition, Migration, and Environmental Factors Jointly Influence the Global Distribution of Avian Haemosporidian Lineages

　　本文通过生态区配对分析，首次系统阐释了鸟类群落组成（迁徙/非迁徙）、环境因子（温度、降水、海拔等）与鸟类血孢子虫（avian haemosporidian）谱系全球分布的耦合机制。研究发现迁徙鸟类能跨越环境差异大的生态区传播寄生虫谱系，为理解媒介传播疾病（vector-borne disease）的宏观生态规律提供了新范式。

　　

鸟类血孢子虫谱系全球分布的多维度驱动机制

摘要

寄生虫分布同时受宿主分布范围与环境耐受性制约。对于包括禽疟疾在内的媒介传播疾病系统，其分布还受媒介昆虫环境生态位的限制。鸟类血孢子虫可感染大量迁徙和非迁徙鸟类物种，因此鸟类迁徙在血孢子虫全球分布中的作用仍是悬而未决的问题。本研究引入生态区配对分析方法，通过量化生态区对之间在迁徙/非迁徙鸟类群落相似性、环境条件相似性等因素，系统解析这些因素对血孢子虫谱系分布格局的联合影响。

引言

寄生虫物种常具有广阔的地理分布范围，尽管其生态位同时受宿主物种和环境条件的双重调控。对于媒介传播疾病，分布还受媒介昆虫的额外限制——它们必须存在于宿主和环境适宜的区域，并具备传播能力。针对分布范围广泛的宿主（包括具有迁徙行为的宿主），寄生虫的空间分布程度仍是待解难题。理论上，寄生虫可能出现在以下独立区域：(i)环境相似、(ii)具有相似的非迁徙宿主、以及(iii)通过迁徙动物相连的区域。

气候和景观变化已知会影响媒介传播疾病的空间范围，因为媒介和宿主物种都有其生态位需求。鸟类血孢子虫为这些因素（特别是温度和海拔）通过影响寄生虫在媒介体内发育可传播阶段的能力提供了有力证据。鸟类血孢子虫包含大量属于三个属（疟原虫Plasmodium、血变形虫Haemoproteus和白细胞虫Leucocytozoon）的寄生虫谱系，由蚊子、黑蝇和蠓传播，几乎遍布全球各地。由于寄生虫谱系在其最佳鸟类和媒介物种组合上存在差异，并在温度梯度上具有不同的复制率，特定鸟类血孢子虫谱系预计会出现在满足其"寄生虫生态位"标准的区域——即宿主资源的可用性、可生存的宿主防御和气候条件。

然而，这种谱系隔离的可能性与通过候鸟进行的谱系扩散相平衡。当鸟类处于慢性感染且寄生虫血症水平相对较低时，它们确实能够通过迁徙传播谱系。但在急性感染期间，寄生虫血症水平较高，鸟类遭受行动能力和死亡率代价，可能因迁徙而加剧，导致一种迁徙淘汰现象。最新证据进一步表明，鸟类血孢子虫中的迁徙淘汰不仅限于直接疾病引起的死亡率，还延伸至感染鸟类在迁徙期间更高的被捕食风险。先前研究还显示，虽然鸟类可以长距离携带血孢子虫，但并不总是在越冬地观察到传播，导致非迁徙和迁徙物种之间存在不同的血孢子虫寄生虫组合。

材料与方法

宿主-寄生虫数据

本研究使用的鸟类血孢子虫数据来自MalAvi数据库。数据筛选后包含7978条记录，涉及1552种鸟类（112科，26目）和3011个不同的血孢子虫寄生虫谱系。

生态区、质心和距离

使用生态区矢量文件对陆地生态系统进行分类。生态区尺度捕获了关键环境变量，并已用于多个宏观生态宿主-寄生虫研究。包含了检测到血孢子虫的生态区以及至少有一种迁徙和非迁徙鸟类的生态区。通过叠加物种分布矢量文件和生态区矢量文件确定鸟类在每个生态区的存在/缺失。对于生态区之间的距离，测量了所有生态区对质心之间的距离。

血孢子虫谱系和鸟类群落校正Jaccard指数

计算了三个校正Jaccard指数（cJ_lineage，cJ_migratory和cJ_resident）来衡量生态区之间（i）血孢子虫谱系，（ii）迁徙鸟类群落和（iii）非迁徙鸟类群落的相似性。该指数是寄生虫-宿主研究中广泛使用的指标，估计两个生态区共享的寄生虫谱系或鸟类物种的比例，相对于可能共享的最大谱系或鸟类物种数量（即比较的两个生态区中较低的谱系或鸟类物种丰富度值）。

环境变量选择

使用WorldClim version 2.1的27个气候变量作为起点，最终选择了年平均温度、温度年范围、年降水量、水汽压和海拔来代表生态区的环境。年平均温度影响宿主和媒介的热生态位以及寄生虫发育速率；温度年范围影响媒介群落结构和物候以及鸟类群落组合；年降水量影响媒介繁殖栖息地可用性并影响候鸟的栖息地选择；水汽压很重要，因为外温性媒介的热水调节成本会影响适应性和种群大小；海拔很重要，因为海拔梯度的程度可以促进或阻碍鸟-蚊重叠。使用方差膨胀因子（VIF）分析来检测环境变量之间是否存在多重共线性问题。

分析

使用广义加性模型（gam）框架，当预测变量和响应变量之间可能存在非线性函数关系时非常有用。基于cJ_lineage的比例性质，将其值限制在0和1之间，使用了二项分布族和logit链接函数。响应变量在模型中被描述为比率，以便将使用的谱系数量作为计算cJ_lineage时的加权因子。为了解释潜在的抽样偏差，计算了每个生态区的记录数量，并将生态区对比较的记录总和作为额外的平滑预测变量，捕获生态区对的研究工作力度。

结果

鸟类血孢子虫记录出现在814个生态区中的246个（30%），每个生态区的鸟类血孢子虫谱系数量从0到238不等，在北美、南美、欧洲和非洲具有高谱系丰富度（100+谱系的生态区）。谱系丰富度并不独立于每个生态区的研究数量，但具有100+谱系的生态区出现在已发表参考文献捕获的整个研究工作力度范围内。研究中的谱系出现在1到53个生态区之间。在寄生虫属中，疟原虫包含出现在最多生态区的谱系，其次是白细胞虫，然后是血变形虫。246个研究生态区产生了30,135对配对比较。

统计建模显示，所有预测变量都对生态区之间的谱系共享程度有影响（表1）。生态区之间海拔和水汽压的差异导致寄生虫谱系共享减少。非迁徙和迁徙鸟类群落相似性都促进了生态区之间鸟类血孢子虫谱系的共享，但迁徙鸟类的共享对谱系共享的影响要大得多。降雨差异和距离与生态区之间谱系共享的非单调关系提供了重要的提示性证据，表明迁徙鸟类物种的作用。距离和降雨差异在较大值时都显示出谱系共享的上升，意味着相距遥远且经历不同降雨模式的生态区共享相对较大比例的谱系。这提示了位于繁殖-越冬飞行路线两端的生态区对。温度差异和温度范围与谱系共享之间的正相关关系也可能反映了迁徙鸟类连接环境不同的生态区。最后，虽然有证据表明抽样工作力度也促进了谱系共享的检测，但这并不否定其他预测变量的显著性。

对迁徙鸟类物种重要性的进一步支持来自地理上检查生态区对（图3），证实具有高寄生虫谱系相似性（cJ_lineage在上四分位数）、高迁徙鸟类共享（cJ_migratory在上四分位数）、不同降雨模式（年降水量差异在上四分位数）并由推定的候鸟距离（3–6 × 10³ km）分隔的生态区对出现在温带和热带地区之间。对降雨模式差异显著（> 3000 mm年降水量）的生态区对中谱系共享的比较提供了迁徙鸟类重要性的进一步证据，在这些生态区对中，是相似的迁徙鸟类群落促进了谱系共享。最后，随着生态区在降雨模式上变得更加不同，非迁徙鸟类群落相似性比迁徙鸟类相似性下降得多得多。在这些生态区对之间共享的谱系中，超过80%已在至少一个生态区对的非迁徙鸟类中检测到（超过50%在两个生态区的非迁徙鸟类中均检测到），表明迁徙鸟类可以运输和传播谱系，随后在非迁徙物种中产生感染。

讨论

本研究的结果表明，鸟类血孢子虫谱系的全球分布受鸟类群落组成、迁徙和环境因素（平均温度、年降水量、水汽压和海拔）的共同影响。我们发现，具有不同非迁徙物种和环境条件的遥远地点，如果具有相似的迁徙鸟类物种，通常会共享血孢子虫谱系。此外，我们定位了血孢子虫谱系热点（注意到其中一些与高研究工作力度相关），在南美（秘鲁云林）和非洲（南部裂谷山地森林-草原镶嵌带）记录了每个生态区超过150个谱系，并确定了地理分布最广泛的谱系。

我们观察到具有相似迁徙鸟类群落和不同年降水量条件的生态区通常共享相当数量的血孢子虫谱系。这表明迁徙在促进鸟类血孢子虫在遥远生态区之间移动方面起着关键作用。在较小的地理尺度（美洲迁徙系统）和较小的寄生虫谱系集（n = 79，相比我们研究中的3011）中也报告了类似结果。我们的结果支持鸟类可以通过迁徙传播谱系的观点，如先前提出的那样。虽然迁徙淘汰（直接疾病引起的死亡率、与行动能力代价相关的死亡率以及选择性捕食）在某些类群（如鸣禽）中已被强调为一个重要因素，但我们的结果表明，在全球鸟类-血孢子虫背景下，这种选择力可能并不完全阻止谱系的移动。相反，血孢子虫谱系可能能够通过休眠等机制降低感染代价，通常在迁徙期间加剧，在迁徙宿主体内持续存在并在越冬和繁殖范围之间运输。休眠降低了与感染相关的死亡率，已在禽疟疾中观察到，促进了其传播尽管存在迁徙的潜在代价。许多出现在由迁徙鸟类连接的生态区中的谱系也被观察到感染这些地点的非迁徙物种，表明迁徙物种到达生态区后发生了 onward 传播。

我们的结果表明，海拔和水汽压的差异限制了生态区对之间寄生虫共享的程度。可以理解的是，这些因素的不匹配可能导致鸟类血孢子虫谱系传播潜力的差异。就海拔而言，鸟类和媒介海拔重叠的差异可能体现在两个生态区中，改变相对接触率，包括通过媒介密度随海拔的变化。或者，海拔可能与媒介体内寄生虫发育不适宜的微生境温度有关，改变生态区之间的媒介能力。水汽压差异也可能由于鸟类和媒介的替代微生境选择而影响接触率，以及改变媒介能力和潜在鸟类易感性。

虽然一些非迁徙鸟类相似性促进了生态区之间的谱系共享，但较高水平的非迁徙鸟类群落相似性（超过cJ_resident～0.2）并没有显著增加谱系共享。这可能与给定谱系在不同区域具有不同宿主范围的现象有关。先前的工作已经注意到谱系特异性（通常测量为宿主物种的平均亲缘关系）在理解鸟类血孢子虫谱系分布中的重要性。由于观察到的寄生虫谱系宿主范围可能在不同生态区之间有所不同，出现在两个具有相似非迁徙鸟类群落的不同生态区中的谱系可能感染每个群落中的不同物种，这些变异代表了寄生虫更广泛宿主范围的子集，受其物种水平特异性控制。此外，特异性也可能影响在受人类影响的生态区中谱系的可检测性，因为已知人为干扰会降低鸟类血孢子虫系统中专性谱系的流行率并增加通用性谱系的流行率。最后，独立因素如气候和宿主特征可能协同相互作用，意味着一个因素的影响取决于另一个因素的状态，使包括非迁徙鸟类群落相似性在内的因素检测复杂化。

本研究的一个有前景的方面是使用生态区配对方法，这为大规模空间尺度上的寄生虫移动和分布提供了新的视角。这种方法不是只关注个体鸟类，而是扩大到考虑整个生态区，有助于克服潜在的抽样问题（例如，偶然遗漏的鸟类-谱系关联，以及在特定鸟类迁徙淘汰事件中丢失的谱系）。通过采取生态区范围的观点，我们更有可能通过本地传播、溢出到其他宿主或迁徙宿主引入来检测寄生虫。该方法捕获了可能被考虑较小分类和空间尺度（例如，个体或物种水平，或鸟类地点如繁殖地）所遗漏的空间动态。因此，它为我们提供了更清晰的谱系如何通过迁徙在景观中传播的图景，并可能对鸟类血孢子虫以外的其他寄生虫系统有用。自然，我们承认潜在的抽样偏差仍然可能出现在MalAvi等数据中。生态区配对研究工作力度的变量是共享的重要预测变量，但并没有否定生物预测变量的显著性。未来生态区配对分析研究的一个有前景的领域是创建独立的地