密度翻倍，韧性增强：连续七年每年发生旱季火灾对未燃烧的塞拉多草原植被层的影响

《Journal of Applied Ecology》：Doubled density and increased resilience: Consequences of seven consecutive annual dry-season fires to the unburned Cerrado grass layer

　　热带草原火适应机制及长期影响研究：基于塞拉多草层七次年度火灾的社区动态与再生策略分析，采用120个固定样方调查2015年与2022年草层变化，发现火灾显著提高单位面积密度（从8增至17株/m2）和物种总数（26→30种），同时增强火耐受特性（如克隆繁殖和地下再生）占比（77%），导致功能组成向再生稳定型转变。物种响应差异显著（25%受益、25%受害、50%中性），克隆机制主导种群维持。研究证实频繁火灾维持生态平衡，建议采用周期性火管理保护热带开放生态系统。

　　热带草原和稀树草原生态系统主要由C4草本植物主导，这些植物对于生态系统的生物多样性、结构和功能至关重要。然而，长期以来，草本植物在植被科学中的研究被忽视，导致我们对它们如何响应火灾以及与火灾相关的机制或特征理解不深。这阻碍了对这些热带开放生态系统的有效管理和保护，尤其是因为近年来的人为火灾模式引发了对频繁干旱季节火灾长期影响的担忧。因此，我们研究了频繁火灾对Cerrado草层的影响，探讨了群落特性、功能群、种群响应和持久机制。

我们对120个永久性的1平方米样方进行了采样，这些样方在2015年之前没有发生过火灾（近30年内仅记录一次火灾），并在2022年经历了七次年度干旱季节火灾。同时，我们收集了与物种再生和持续性相关的特征数据。通过效应大小方法，我们分析了两次采样之间群落特性及种群数量的变化。此外，我们还比较了功能群比例的变化，并对种群组成进行分区，以展示持续机制。

在经历了七次年度火灾后，草层保持了其组成，但增加了其同质性，总物种丰富度从26种增加到30种，密度从8个个体/平方米增加到17个个体/平方米，但单位面积物种丰富度（4种/平方米）未发生显著变化。功能组成受到火灾的影响，增加了与火灾耐受性和营养再生相关的特征的普遍性。物种对火灾的响应各不相同，25%的物种受益，25%的物种受到不利影响，50%的物种不受影响。再生、招募和克隆性对物种持续性有不同贡献，其中克隆繁殖驱动了种群增长。

**总结与应用**。Cerrado草层受益于频繁的火灾，并且即使在极端的火灾模式下，如七次年度火灾，也表现出强大的恢复能力。频繁的干旱季节火灾对草层没有有害影响，应比长期的火灾抑制模式更少引起担忧。长期的火灾抑制会减少草类的生物量、覆盖度、多样性和功能。维持频繁的火灾或在长期火灾排除后重新引入火灾，是保护草层的合适管理措施。

Cerrado草类具有多个特征，使它们被称为“火灾喜爱的”植物：它们在火灾后能迅速再生，具有保护的芽库和短根茎，某些种类可能表现出火灾刺激开花或甚至火灾刺激萌发的现象。事实上，长期的火灾排除对草层有害，导致由于自荫蔽和/或树冠闭合以及木本植物入侵而减少生物量、覆盖度、多样性和功能。因此，长期的火灾抑制会损害整个生态系统的平衡，因为草类是许多关键生态系统功能的基础，如碳固存和流域地下水补给。因此，草类对于保护开放生态系统至关重要，它们在频繁的火灾中茁壮成长，并需要定期的火灾来维持其属性。

然而，尽管火灾排除的负面影响已被广泛报道，频繁火灾的预测益处仍缺乏充分的实证支持。因此，我们需要更深入地了解持续的火灾模式对草层的影响，特别是因为草类在种群和群落研究中一直被忽视，直到最近才开始受到开放生态系统生态学的关注。尽管Cerrado草类约占所有本地物种的5%，但它们常被看作一个统一的群体，忽略了它们可能表现出的多样化物种特异性响应。此外，它们的适应性是否能够使它们抵御甚至在频繁火灾下繁茂生长仍不确定。连续的火灾可能会耗尽芽库和营养储备，导致草丘死亡，并可能使某些再生植物种群崩溃，同时增加种子植物种群。这对这些热带湿润稀树草原至关重要，因为再生植物是大多数物种，但它们的招募潜力因不规则的种子生产、短暂的种子库和大量空种子或不可行种子而不确定，这可能会影响它们替换火灾死亡个体的能力。此外，调节草类种群和其持续性的机制尚未完全理解，哪些功能特征调控物种对火灾的响应也尚未充分研究。此外，物种的进化史也可能影响其对火灾的响应，火灾耐受性可能是进化保守的特征。

因此，整体来看，我们仍然不确定这一关键植被成分如何响应长期的火灾模式，这导致了对这些热带开放生态系统的适当管理和保护的疑问。在这一背景下，我们研究了频繁火灾对Cerrado草层的影响，探讨了群落特性、功能群和种群响应。具体来说，我们旨在回答以下问题：（i）年度火灾如何影响草层的丰富度、密度和组成？（ii）年度火灾是否改变草类群落的功能？（iii）草类物种是否在火灾中有不同的响应？（iv）如果有，这些响应背后的机制和/或特征是什么？我们假设年度火灾会通过排除不耐火的物种来减少丰富度，从而通过减少植被异质性来改变群落的丰富度和组成。我们还假设草类群落的功能会向依赖于营养再生以维持群落稳定的方向发展。最后，我们假设物种会以不同的方式响应年度火灾，其中再生将是群落中最主要的火灾后再生机制。总的来说，我们期望测试草层对极端条件的韧性，我们的发现将澄清草类对最频繁火灾模式的响应。

为了验证之后分析的效果是由重复的火灾引起的，而不是其他改变的环境条件或自然演替，我们重复了主要的群落和功能分析，考虑了一个未燃烧的草类样方（40个1平方米子样方），该样方在相同时间段内经历了相同的采样程序。遗憾的是，我们无法获得其他未燃烧的草类样方，因为它们在2019年的野火中意外燃烧。然而，这种分析使我们能够确认我们的时间比较是有效的，因为未燃烧样方的变化在年份中是微小的，或发生的速率远低于燃烧条件，通常统计上不显著。附录S5显示了未燃烧样方的结果，与主要发表内容相呼应。

所有分析均在R环境中进行（版本4.4.3；R Core Team），使用了ade4、FD、here、metafor、rio、sensiPhy、vegan、V.PhyloMaker2和tidyverse包。图表使用Adobe Illustrator和R包ggplot2、ggtree和extrafont创建。通过这些工具，我们能够展示研究结果。

为了评估七次年度火灾是否影响了群落的丰富度和密度，我们首先计算了两个时期的描述性统计数据，考虑了群落层面的数据：总丰富度、总和相对丰富度、每平方米平均丰富度和每平方米平均密度。然后，我们采用对数响应比效应大小方法，比较了前后数据的平均值变化。为了考虑样本的时间依赖性，我们通过计算前后数据的皮尔逊积-矩相关系数调整了响应比的方差。对于每个效应大小，我们构建了95%置信区间，以确定火灾后的平均值是否显著不同于火灾前的平均值。最后，所有值都转换为百分比，以找到前后时期之间的相对变化。

为了评估七次年度火灾是否影响了群落的组成，我们首先进行了基于物种丰富度的非度量多维尺度排序（NMDS）分析。我们使用了布雷-库瑞斯相似性指数，并进行了1000次迭代。然后，我们通过置换多变量方差分析（PERMANOVA）测试了前后群落之间的差异。这之后，我们进行了多变量分散性均质性分析，以验证PERMANOVA结果是否与物种身份差异（组间变化）或群落均质性变化（组内变化）有关。两种分析均使用了相同的相似性矩阵，并考虑了α=0.05。最后，为了可视化群落中物种的主导地位，我们计算了物种特异性总和和相对丰富度，并构建了排名-丰富度曲线，以显示两个时期内的物种均匀性。

为了评估七次年度火灾是否影响了草层的功能组成及其功能，我们首先计算了四个效应特征（栖息地特异性、克隆繁殖、火灾后繁殖和草丘大小）在群落中的代表性。然后，我们采用功能群比例方法，比较了功能群内个体比例的变化。我们对每个效应特征进行了卡方独立性检验，以验证年度火灾是否改变了这些特征的总丰富度（所有子样方的总和）。我们考虑了仅有的效应特征，因为我们的研究重点是群落功能。对于二元数据（克隆繁殖和栖息地特异性），我们应用了Yate的连续性校正，以减少由系统发育不确定性引起的偏差。对于其他特征，我们还进行了基于皮尔逊标准化残差的后验分析，并进行了Bonferroni校正。非再生植物的火灾后繁殖被考虑为受抑制，以允许其包含在这一分析中。

为了研究草类物种对火灾的不同响应，我们通过比较火灾前后每平方米的密度，估计了它们的种群大小变化。同样，我们采用与群落分析相同的效应大小方法。对于此和后续的基于种群的分析，我们只考虑了那些种群已建立的物种（n>5，共20种，占31种的65%）。接着，为了探索物种对火灾的响应是否是进化保守的特征，我们计算了种群响应的系统发育信号，使用了Pagel的λ和Blomberg的K参数。这些参数的高值将表明，在考虑布朗运动模型的特征进化时，火灾响应存在系统发育依赖性。首先，我们为我们的物种生成了100棵系统发育树，使用了更新的被子植物大系统发育（Jin & Qian, 2022）。这数量的树是必要的，因为构建树时，系统发育间隙是随机解决的。因此，为了减少由系统发育不确定性引起的偏差，我们估计了所有生成树的种群相对变化的系统发育信号，并比较了参数估计以评估系统发育依赖性。

为了研究种群响应背后的机制，我们应用了一个种群分区框架，以估计再生、种子招募、克隆性和种群更新对物种在年度火灾下的持续性贡献。最初，对于每个物种，我们检查了其在两次调查中的出现（子样方中的丰富度）并计算了：（1）在子样方中保持不变的个体（子样方内丰富度稳定性）；（2）被火灾杀死的个体（子样方内丰富度减少）；（3）在新子样方中出现的个体（物种未出现时的丰富度增加）；以及（4）在已存在物种的子样方中出现的个体（丰富度增加）。对于所有物种，我们假设保持不变的个体来自再生，而任何丰富度减少则归因于个体死亡。对于非克隆物种，我们假设任何丰富度增加（正变化）来自种子招募，但对于具有克隆繁殖的物种，我们考虑了在已存在子样方中出现的丰富度增加来自克隆性，而在未出现子样方中出现的则来自种子招募。通过这个框架，我们能够估计种群更新（火灾前个体被替换的百分比）以及火灾后种群由以下三部分组成：（1）火灾前存在的个体；（2）火灾后通过种子招募的个体；以及（3）火灾后通过克隆性产生的个体。

接着，为了识别社区内的持续机制，我们使用了层次聚类分析，基于之前得到的四个变量（种群更新、火灾前再生个体的比例、火灾后种子招募个体的比例和火灾后克隆个体的比例）进行聚类。我们构建了一个树状图以可视化数据，然后将聚类组综合为火灾下持续性的机制。组别基于生态可解释性，聚类拟合通过Cophenetic相关系数和Silhouette宽度分析验证（Borcard et al., 2011）。

最后，为了识别与种群响应和机制相关的特征集，我们进行了第二次层次聚类分析，以可视化整个种群响应、持续机制和响应特征的相互作用。这次，我们使用了Ward的链接方法，基于Gower距离矩阵（Legendre & Legendre, 2012）分析响应特征（表1），种群相对变化、种群更新和持续机制（根据之前的聚类算法分类）。我们构建了一个树状图以展示多种特征如何相互作用以支持响应和机制。聚类拟合通过Cophenetic相关系数验证。对于解释，我们考虑了如果种群响应或持续机制严格与某些物种的特征相关，聚类算法将把它们分组在一起，从而使得组别包含特定的属性与响应（例如，如果种群增加与克隆繁殖或克隆性机制相关，聚类算法将形成一个包含受益种群和克隆扩散的组别）。另一种可能的解释是，如果响应和机制与特定特征相关，该分析形成的组别不应包含不同响应、机制或特征的混合。

在Cerrado生态系统中，草类作为关键的植被组成部分，其对长期火灾模式的响应仍存在疑问，这限制了这些热带开放生态系统的适当管理和保护。然而，我们的研究提供了证据，表明规定的火灾对草地有益，表明重新引入和持续频繁的火灾有利于草层。