温带水域中动物介导的营养物质的空间动态

《Limnology and Oceanography》：Spatial dynamics of animal-mediated nutrients in temperate waters

　　消费者介导养分动态（CND）驱动了热带海洋生态系统的氮可用性空间异质性，但温带地区的相关研究有限。本研究在加拿大Barkley Sound温带近岸环境中，通过测量27个岩石礁和16个浮木林位点的水体氨氮浓度，结合鱼类和甲壳类生物的群落调查及实验笼研究，揭示CND在10-100公里（中尺度）、5米（小尺度）和2米（微尺度）的氮空间异质性中的作用。结果表明：1）中尺度上，潮汐流动与动物生物量存在负交互作用，涨潮时动物排泄的氨氮被冲淡；2）小尺度上，浮木林内氨氮浓度随林生物量和潮汐交换量增加，但动物生物量影响有限；3）微尺度实验显示，低流速条件下红岩蟹的排泄显著提高局部氨氮浓度。研究证实CND通过潮汐调节和浮木林物理阻隔机制，在温带海洋中驱动多尺度氮可用性异质性，进而影响初级生产力及底向上效应。

　　消费者介导的营养动态（CND）是通过动物的代谢废物产品为初级生产者提供养分，从而驱动热带水域中营养物质可利用性的变化。这种变化对初级生产力和生态系统功能具有深远影响。然而，关于CND在温带海洋生态系统中作为营养物质可变性驱动因素的研究却较为有限。因此，我们评估了温带水域在中等、小范围和微小空间尺度上CND的存在及其变化驱动因素。研究在北美太平洋东北部的27个岩石礁和16个不同密度的海带森林中，对48种鱼类和92种大型无脊椎动物进行了量化调查，并测量了现场的铵浓度，持续时间分别为3年和1年。在岩石礁之间，铵浓度从0.01到2.5 μM变化，跨度可达数十公里。在不同地点，动物数量与铵浓度之间的关系受到水流的影响，涨潮似乎会“冲刷”动物再生营养物质的效果，尽管退潮时仍可能实现富集。在海带森林内部，铵浓度显著高于外部，这种差异随着海带生物量、潮汐交换以及动物生物量的增加而增强。笼子实验显示，仅在低流速条件下，微小尺度（约2米）的铵浓度变化和营养物质富集才可能发生。我们的研究结果表明，CND在从两米到超过20公里的空间尺度上都可能驱动营养物质的可变性，其作用范围比如上升流等外源性氮源更精细。因此，CND可能成为温带海洋系统中初级生产力空间变化的一个被忽视的驱动因素。

在海洋生态系统中，资源的可变性在不同空间和时间尺度上会影响初级生产者的生长、生物量和组成。许多海洋生态系统中的群落结构是由自下而上的控制机制决定的，即这些结构依赖于对低营养级生物资源的可变性（Gruner等，2008）。尽管历史上的海洋生态学家主要关注外部、非生物来源的养分（如上升流）作为营养物质可变性的驱动因素，但有越来越多的证据表明，消费者同样可以对营养物质的可变性产生影响（Allgeier等，2017）。动物的代谢废物（如排泄和排遗）通过一种称为消费者介导的营养动态（CND）的过程，为初级生产者提供养分（Vanni，2002）。动物排泄的铵被初级生产者优先吸收，而不是硝酸盐和亚硝酸盐（Lobban和Harrison，1994；Phillips和Hurd，2004）。然而，消费者再生的养分在不同空间尺度上的生态重要性尚不清楚。因此，识别营养物质可变性中生物相关的变化对初级生产力异质性的影响，仍然是一个活跃的研究领域（Allgeier等，2017）。

消费者在不同栖息地的使用差异极大地影响了由动物废物提供的营养物质的空间和时间变化（Uthicke，2001；Roman和McCarthy，2010；Benkwitt等，2019）。例如，热带珊瑚礁提供了栖息地、庇护所和食物来源，吸引密集的脊椎动物和无脊椎动物聚集，从而再生营养物质（Archer等，2015；Shantz等，2015）。在中等空间尺度（10至100公里），生产力随着接近高密度鱼类的珊瑚礁而增加（Layman等，2016），而在微小尺度上，鱼类群落的庇护增加了单个珊瑚头周围的氮浓度，相较于相邻未被占用的珊瑚（Holbrook等，2008）。铵供应还可能随着消费者体型和多样性而变化（Allgeier等，2014）。昼夜迁徙是另一个导致消费者再生养分在时间上和空间上变化的因素，一些鱼类在夜间离开珊瑚礁觅食，然后在白天返回并在其藏身处排泄废物（Meyer和Schultz，1985；Francis和C?té，2018）。在更大的尺度上，营养物质的变化也可能由巨型动物的迁徙引起，例如鲸鱼在迁徙过程中将营养物质运输并沉积在数千公里的范围内（Doughty等，2016）。然而，目前对动物驱动的氮时空变异性的理解主要来自于热带生态系统（Meyer等，1983；Holbrook等，2008；Allgeier等，2013），常常忽视了生产性的温带海洋生态系统。

在温带海洋中，外部营养物质来源，如上升流和淡水径流，通常被认为是氮可变性的主要驱动因素（Dayton等，1999；L?nborg等，2021）。由于许多近岸环境的开放性，快速的水流（如洋流、潮汐和波浪作用）被认为会限制小尺度（1至100平方米）的营养物质变化（Probyn和Chapman，1983）。因此，关于潮间带和浅水次潮带生态系统的传统研究通常将群落组成的变化归因于自上而下的食物链相互作用，而将资源限制考虑在较大的区域或大陆尺度上（Paine，1986；Menge，1992）。然而，有证据表明，上升流和内波等外源性氮通过中等空间尺度的变异可能对海洋群落产生自下而上的控制作用（Menge等，1997；Nielsen和Navarrete，2004；Leichter等，2023），甚至可能削弱自上而下的控制（Sellers等，2020）。消费者介导的营养动态（CND）也可能在比预期更小的空间尺度上对营养物质可变性产生影响。例如，潮间带贻贝床的丰富度已被与整个海岸线的氮浓度变化联系起来（Pfister等，2014），跨越了数十米（Aquilino等，2009），甚至在潮池（微小尺度微栖息地）之间（Bracken，2004）。因此，再生的氮可能在快流、上升流主导的近岸沿海生态系统中，对中等、小尺度和微小尺度的营养物质可变性产生显著贡献。

浅水次潮带岩石礁和海带森林是温带近岸栖息地，吸引了密集的鱼类和无脊椎动物群落，其中许多具有重要的经济、生态和文化价值（Steneck等，2002）。这些群落中高度多样性和生物量的动物可能通过排泄产生较高的氮浓度，从而在小至中等空间尺度上形成营养热点，其贡献可能超过其他来源（如上升流）的氮供应（Peters等，2019；Shrestha等，2024）。快速生长的海带，如东北太平洋的巨海带和牛海带，可能直接受益于这些排泄物作为氮源，尤其是在低上升流时期（Brzezinksi等，2013；Lees等，2024）。反过来，这些海带又会影响海水的水动力和水化学特性，减缓水流并在森林内部产生碳含量、pH值、碱度和氧气的梯度（Jackson和Winant，1983；Gaylord等，2007；Pfister等，2019）。这些海带对周围流体环境的修改可能影响其他初级生产者的生产力和群落组成，从而产生微小尺度的空间营养异质性。

我们旨在量化动物再生氮对温带、波浪冲刷的上升流区域（加拿大不列颠哥伦比亚省的Barkley Sound）中营养物质空间变异的贡献。该地区位于温哥华岛西海岸，属于一个上升流区域，春季和初夏由上升流提供硝酸盐，而冬季和春季风暴则将河流输入冲刷到近岸（Pawlowicz，2017）。由于靠近Bamfield海洋科学中心，该地区长期作为研究海带对海洋热浪反应、建立生态基线和揭示生态系统动态的重点区域（Tanasichuk，1998；Starko等，2022；Attridge等，2024）。该地区的次潮带鱼类群落包括至少18个科，如虾虎鱼、海鲈、岩鱼、绿鳍鱼和岩鱼（E.G. Lim未发表）。大型无脊椎动物群落由超过49个科组成，以海胆、涡螺、海星、海参和鲍鱼为主（E.G. Lim未发表）。

为了探讨岩石礁之间动物再生营养物质的中等空间尺度变化，我们测量了铵浓度，并在Barkley Sound的27个次潮带站点进行了鱼类和无脊椎动物群落调查，这些站点之间的距离从0.07到24公里不等（图1d）。我们在每个站点使用全球标准化方法（即礁石生命调查[RLS]）来估计鱼类和无脊椎动物的丰度和多样性，并在每次调查期间收集次潮带海水样本。我们的调查在2021至2023年的春季（4月至5月）进行，所有年度调查均在彼此间隔两周内完成（支持信息表S1）。RLS方法的完整说明可在网络上找到（http://www.reeflifesurvey.com/methods），并由Edgar和Stuart-Smith（2009）以及Edgar等（2020）提供。简而言之，在每个岩石礁站点，两名RLS训练的潜水员沿50米的横断线评估鱼类和无脊椎动物的丰度和多样性。首先，潜水员在横断线两侧5米范围内计数并测量鱼类在水中的长度（分为不同的大小类别），总面积为500平方米。接着，在横断线两侧1米范围内计数和测量底栖隐蔽鱼类（也测量长度）以及大型移动无脊椎动物（>2.5厘米）。

在每次RLS调查后，我们立即在横断线的0、25和50米处收集三组60毫升的次潮带海水样本，高度在0至2米之间，并在收集后将注射器密封在塑料袋中以防止污染。海水样本在野外过滤到不透明的琥珀色瓶中，并在2周内冷冻保存，随后进行铵分析。我们确认了在这一时间内冷冻样本不会影响铵浓度（E. G. Lim未发表）。在2021和2022年，我们使用荧光法测量了40毫升的海水样本（Holmes等，1999），而在2023年，我们采用了荧光标准添加法II（Taylor等，2007）。这些方法产生了相似的结果，尽管单次添加法（Holmes方法）与测量结果的变异性相关（Taylor等，2007）。在每次调查中，我们平均了三个铵样本以确定每个站点的平均浓度。

为了研究动物再生营养物质的小尺度变化，我们测量了海带森林内部和外部的铵浓度，并调查了居住的生物群落作为这种变化的调节因素。我们的16个站点包括由巨海带或牛海带主导的不同密度的森林，以及两个无海带对照站点。我们于2022年7月至9月进行了调查（支持信息表S2）。首先，潜水员沿海带森林边缘的50米横断线进行RLS调查，以量化每个海带森林相关的鱼类和无脊椎动物群落（支持信息图S1）。由于视觉障碍和潜水员被海带缠绕的风险，我们无法在海带森林内部完全进行RLS横断线调查。接下来，潜水员沿与RLS横断线垂直的4个5米长的横断线（间距为5米）进入海带森林，以评估海带密度、冠层高度和生物量（支持信息图S1）。潜水员然后在每个海带横断线两侧0.5米范围内计数海带个体（牛海带或巨海带），以测量海带密度。为了估计冠层高度，我们每种海带在每个横断线中随机选择五株个体进行测量；对于牛海带，我们在原位测量从固着点到气囊的总长度，而对于巨海带，我们收集五株随机个体，测量从固着点到顶梢分生组织的长度。为了量化牛海带的生物量，我们在同一横断线中测量了五株牛海带的次级球茎周长（距离球茎底部15厘米处），并使用Barkley Sound的二次直径到生物量公式计算个体生物量（C. M. Attridge未发表）。对于巨海带生物量，我们称重（精确到1克或更少）了同一横断线中用于总长度测量的五株个体。我们通过将每种海带的平均生物量估计值乘以该物种的密度，计算每个海带横断线的生物量估计值（每平方米），然后将四个横断线的平均值用于估算整个森林的平均生物量（每平方米）。我们通过游泳在森林表面绕行其周长并使用Garmin GPSMAP 78SC来估算森林总面积，从而计算总生物量（公斤）。

最后，为了比较海带森林内外的铵浓度，我们在森林外的0至2米高度范围内收集了配对的60毫升注射器海水样本，并在相同的深度下在森林内部5米处收集样本。我们从每个站点收集了三组配对的铵样本，这些样本彼此间隔5米，通过匹配前三组海带横断线（支持信息图S1）。在两个无海带对照站点，我们按照相同的样本数量和间距进行操作，其中“内部”样本距离海岸约5米更近，而“外部”样本则在更远的位置。在海带森林外和每个对照站点，我们还收集了海水以创建标准曲线，采用荧光检测的荧光标准添加法II（Taylor等，2007）。样本和标准品在野外过滤到琥珀色瓶中，并存放在冰上运输回实验室。在实验室中，我们按照上述方法测量每个样本瓶中的铵浓度（Taylor等，2007）。对于每个配对的海带森林内部和外部样本，我们计算了Δ铵浓度=内部铵浓度?外部铵浓度。

我们进行了两项现场笼子实验，以量化动物对其周围铵浓度的影响。第一项实验使用了加利福尼亚海参（Apostichopus californicus），因为该物种是一种大型、丰富的无脊椎动物，具有较高的排泄率（Bray等，1988）。第一项实验于2021年5月27日至28日在Scott's Bay（48°50′05.2″N, 125°08′49.3″W）进行，这是一个宽阔且暴露的海湾，通向Trevor Channel（图1d）。我们构建了18个26×26×26厘米的铁丝笼子，笼子表面覆盖了2毫米的塑料网。这些笼子沿两条重物线（每条线有9个笼子）间隔3米放置，深度为3至5.8米。我们通过潜水从现场收集成年加利福尼亚海参，测量其收缩后的长度和围度，并立即随机分配0、1或2只海参到笼子中（每种密度有6个重复）。24小时后，我们返回收集每个笼子的水样。在水下，我们通过减少脚蹼和手部动作来尽量减少水流扰动，打开笼子的网盖，这些网盖用铁丝固定，刚好能收集60毫升的海水注射器。一旦到达水面，我们将40毫升的每个样本过滤到琥珀色瓶中，并在冰上运输到实验室，随后使用荧光法测量铵浓度（Holmes等，1999）。

我们在第二项笼子实验中使用了红岩蟹（Cancer productus）以观察个体排泄率更高的物种是否能产生微小尺度的营养物质变化。第二项实验于2023年6月10日至19日在Bamfield Inlet（48°49′53″N, 125°08′11″W）进行，这是一个狭窄且受保护的海湾（图1d）。我们于2023年6月19日至28日重复了该实验，采用了相同的实验方法。我们从现场使用蟹笼收集红岩蟹，并在Bamfield海洋科学中心的流通过海水桌中饲养了2至10天。蟹在2至4天被喂食鲑鱼，并且在实验开始前的夜晚被喂食。我们构建了12个透明塑料笼子（40×28×17厘米），其中两个15×9厘米的窗户覆盖了双层10毫米塑料网和1毫米网，以允许水流通过。笼子在铅线上随机分布，锚定在海图基准线下0.8米处，间距为2米。每个笼子中包含一只大型蟹（甲壳15.0–15.9厘米）、一只中型蟹（11.6–14.4厘米）或一个对照（即一个小石头，清理干净，以确保所有笼子的重量相近）（每种实验有4个重复）。在两次实验期间，我们每4天更换新鲜喂养的、大小相似的蟹，并重新随机排列笼子沿铅线的顺序，以减少笼子位置对实验结果的影响。我们通过 snorkel 在低潮时、实验中期和末期测量海水铵浓度。一个固定狭窄的橡胶管从笼子中心延伸到网窗外几厘米，允许我们使用60毫升注射器无扰动地采集水样。我们将40毫升的每个样本过滤到琥珀色瓶中，并在冰上保存，直到进行荧光标准添加法II的分析（B. W. Taylor等，2007）。

所有统计分析均在R（v4.1.2，R Core Team，2024）中进行，使用RStudio（v1.3.1093，Posit Team，2024）。我们使用“tidyverse”包进行数据处理和可视化（Wickham等，2019），使用“glmmTMB”进行所有建模（Brooks等，2017），并使用“DHARMa”检查模型拟合（Hartig，2022）。我们确保模型满足假设，通过“DHARMa”包的simulateResiduals函数检查残差，并使用“car”包的vif函数检查变量之间的共线性，共线性阈值为2。

对于每次RLS调查，我们使用公式计算鱼类生物量：
$$ W = aL^b $$
其中，W是鱼类体重，L是鱼类长度，a和b是来自FishBase的物种特异性常数（Froese等，2014）。所有移动无脊椎动物均被计数，但仅对太阳海星（Pycnopodia helianthoides）和经济重要物种（鲍鱼[Haliotis kamtschatkana]和扇贝[Crassadoma gigantea]）进行了测量。我们使用已发表的长度-重量关系来计算这三个物种的湿重。对于所有其他无脊椎动物，我们使用已发表的湿重来估算每个分类的生物量。对于具有大壳的物种，如寄居蟹和蜗牛，我们使用无壳湿重。当某种物种的生物量信息不可用时，我们使用最接近的亲属或大小相似的物种的估计值（支持信息表S3）。每平方米的动物数量是通过每次调查中计数的鱼类和无脊椎动物总数计算得出的，每平方米的动物生物量则是通过每次调查中所有动物的湿重总和计算得出的（对于浮游鱼类，除以500平方米；对于隐蔽鱼类和大型无脊椎动物，除以100平方米）。我们使用“vegan”包计算香农和辛普森多样性指数（Oksanen等，2022）。我们通过计算每分钟潮高百分比变化，平均每小时调查的潮汐交换来计算潮汐交换。

为了探讨岩石礁之间铵的中等空间尺度变化，我们构建了广义线性混合效应模型，以铵浓度为响应变量，动物数量（每平方米）、潮汐交换、动物数量与潮汐的交互作用、香农多样性以及调查深度为预测变量，并将站点和年份作为随机效应。所有预测变量均使用scale函数进行缩放和中心化。我们使用伽马分布（链接=“log”）。为了测试我们的建模方法的稳健性，我们考虑了动物生物量（每平方米）作为预测变量，而不是动物数量（每平方米），以及辛普森多样性作为替代预测变量；这些预测变量的替代模型未被Akaike信息准则（AIC）支持（支持信息表S4）。

为了确定海带森林内外铵浓度是否存在差异，我们使用线性混合效应模型，以铵浓度为响应变量（每站点3个估计值），海带物种、平均森林海带生物量（每平方米）、潮汐交换、动物生物量（每平方米）、调查深度、香农多样性以及海带生物量与潮汐交换、海带生物量与动物生物量、动物生物量与潮汐交换的交互作用作为固定效应。所有连续预测变量均如上所述进行缩放和中心化。我们将站点作为随机效应（1|站点），因为每个站点贡献了三个估计值到分析中，并使用了高斯分布。正如上述，我们通过比较包含替代预测变量的模型的AIC值，选择了最终的预测变量集（支持信息表S5）。

我们为每项笼子实验构建了单独的线性模型，以量化笼子中的动物对相邻铵浓度的影响。对于海参实验，我们以笼子的铵浓度为响应变量，以处理（即海参密度：0、1或2只海参）和笼子深度（中心化）为预测变量，使用高斯分布进行回归。对于红岩蟹实验，我们构建了一个广义线性混合效应模型，以笼子的铵浓度为响应变量，处理（无蟹、中型蟹或大型蟹）为预测变量，使用伽马分布（链接=“log”）。我们包括了采样日作为随机效应，因为我们在每个实验中测量了三次铵浓度，并包括了实验周作为随机效应，因为我们重复了整个实验两次。我们还通过使用每种海参的已生成大小-排泄关系（支持信息表S6）和每种蟹的甲壳-排泄关系（支持信息表S7）计算了海参和红岩蟹各自的铵供应率。

我们发现了铵浓度在中等空间尺度上的变化证据，这些浓度在Barkley Sound的岩石礁之间从0.07到2.06 μM变化（图1d）。总体而言，我们发现铵浓度与动物数量（广义线性混合效应模型，p=0.57）、潮汐交换（p=0.99）、香农多样性（p=0.41）或调查深度（p=0.61）没有显著相关性（图2a；支持信息表S8）。然而，我们确实发现动物数量与潮汐交换之间存在显著的负向交互作用（p=0.01；图2b），揭示了动物数量每平方米对铵浓度的弱正向影响，但仅在退潮时发生。

我们还记录了海带森林内部和外部铵浓度的显著小尺度变化（图3；支持信息表S9）。在巨海带森林中，浓度比外部高1.3倍，而在牛海带森林中，浓度比外部高1.6倍（线性混合效应模型，p<0.001；图3b）。海带森林内部的“多余”铵浓度随着海带生物量（p<0.001；图3c）和潮汐交换（p=0.02；图3a）的增加而增加。我们发现动物生物量对Δ铵浓度的影响有限（p=0.10；图3a）且没有证据表明调查深度（p=0.19；图3a）或香农多样性对Δ铵浓度的影响（p=0.23；图3a）。海带生物量与潮汐交换之间的正向交互作用表明，海带生物量对Δ铵浓度的正向影响随着潮汐交换的增加而增强（p<0.001；图3a,c）。我们还发现了海带生物量与动物生物量之间的负向交互作用（p=0.04；图3a,d）以及潮汐交换与动物生物量之间的负向交互作用（p=0.001；图3a,e）。在无海带对照站点中，相距5米的样本之间，铵浓度的变化为负（p=0.004；图3b）。

我们发现动物相关的微小尺度铵浓度变化存在混合证据。对于海参，尽管单只或双只海参的排泄率分别为14和28 μM/h，但我们没有发现它们对笼子铵浓度的显著影响。总体而言，所有笼子中的平均铵浓度为0.92±0.04 μM（线性模型，两种处理的p均>0.75；图4a；支持信息表S10）。然而，我们观察到笼子深度对铵浓度的正向影响，即每米深度增加，铵浓度增加0.38±0.05 μM（p<0.001）。对于红岩蟹，中型和大型蟹均显著提高了对照笼子的铵浓度，分别为8.7倍和12.1倍（广义线性混合效应模型，所有处理的p均<0.001；图4b；支持信息表S11）。中型蟹平均排泄率为88 μM/h，而大型蟹为150 μM/h。

我们发现动物对铵浓度的微小尺度变化的证据。对于海参，我们发现单只或双只海参对笼子铵浓度没有显著影响，尽管它们的排泄率分别为14和28 μM/h。总体而言，所有笼子中的平均铵浓度为0.92±0.04 μM（线性模型，两种处理的p均>0.75；图4a；支持信息表S10）。然而，我们观察到笼子深度对铵浓度的正向影响，即每米深度增加，铵浓度增加0.38±0.05 μM（p<0.001）。对于红岩蟹，中型和大型蟹均显著提高了对照笼子的铵浓度，分别为8.7倍和12.1倍（广义线性混合效应模型，所有处理的p均<0.001；图4b；支持信息表S11）。中型蟹平均排泄率为88 μM/h，而大型蟹为150 μM/h。

我们发现动物对铵浓度的微小尺度变化的证据。对于海参，我们发现单只或双只海参对笼子铵浓度没有显著影响，尽管它们的排泄率分别为14和28 μM/h。总体而言，所有笼子中的平均铵浓度为0.92±0.04 μM（线性模型，两种处理的p均>0.75；图4a；支持信息表S10）。然而，我们观察到笼子深度对铵浓度的正向影响，即每米深度增加，铵浓度增加0.38±0.05 μM（p<0.001）。对于红岩蟹，中型和大型蟹均显著提高了对照笼子的铵浓度，分别为8.7倍和12.1倍（广义线性混合效应模型，所有处理的p均<0.001；图4b；支持信息表S11）。中型蟹平均排泄率为88 μM/h，而大型蟹为150 μM/h。

尽管在潮间带和软底质区域中，微生物再生和潮间带动物是其他氮源（如Aquilino等，2009；Lowman等，2023），但我们没有量化这些来源。然而，这些来源可能在更浅的水域和软底质区域中更为重要，而不是我们研究的次潮带岩石礁。我们得出结论，CND可能在温带水域中以一种意想不到的、与潮汐相关的动态方式对中等空间尺度的氮浓度变化产生贡献，从而可能驱动不同地点的初级生产力变化。

在小尺度上，氮从外部来源（如上升流和径流）在流经海带森林时会被耗尽或保持不变（Pfister等，2019；Stewart等，2009），与氮在海带森林内部和周围被动物持续再生并似乎被保留的情况形成对比。因此，海带森林有效地集中了它们偏好的氮形式。这一过程可能不仅促进这些冠层海带的生长，还促进水柱中的下层海带和浮游植物的生长。随着海胆过度啃食和气候变化继续破坏海带森林，这种重要的生态系统功能可能会消失。在微小尺度上，与初级生产者密切接触的无脊椎动物和鱼类可以直接丰富海带。许多海带能够迅速吸收铵（Cedeno等，2021），使它们能够直接从动物排泄物中获得最大的益处。事实上，考虑到水流的周转率和铵的吸收率，新西兰的海带被估计有高达79%的所需氮来自直接的附着动物排泄物（R. Taylor和Rees，1998）。

尽管存在洋流、潮汐和波浪的混合作用，我们在中等、小尺度和微小空间尺度上均检测到了铵浓度的空间异质性。考虑到每年夏季硝酸盐的耗尽（Druehl等，1989），初级生产者对铵的偏好（Phillips和Hurd，2004）以及对铵的迅速吸收能力（Cedeno等，2021），我们发现动物驱动的铵浓度变化很可能在初级生产力的空间异质性中发挥了作用。我们的研究结果挑战了温带水域中自下而上效应主要由大尺度外部氮源驱动的主流观点，同时表明动物也可能通过自下而上的方式影响多个空间尺度。动物驱动的氮时空变异已被证明在热带地区驱动自下而上的效应，而我们的研究结果表明动物再生的氮在温带地区也起着一个之前未被重视的作用。