珊瑚礁壳状珊瑚藻物种特异性代谢组特征及其对珊瑚和长棘海星幼虫附着的化学调控机制

《Scientific Reports》：Species-specific metabolomic profiles of coral reef coralline algae and their influence on the larval settlement of corals and crown-of-thorns starfish

　　本研究针对珊瑚礁生态系统中幼虫附着机制的关键知识空白，研究人员通过核磁共振(NMR)代谢组学分析了14种壳状珊瑚藻(CCA)的代谢特征，揭示了其与珊瑚和长棘海星(CoTS)幼虫附着的密切关联。研究发现藻类代谢组具有物种特异性、系统发育保守性和环境适应性，并鉴定出棉子糖(raffinose)、甜菜碱(betaine)等关键代谢物可作为幼虫附着的化学诱导剂，为珊瑚养殖和CoTS防控提供了新策略。

　　

珊瑚礁是海洋中生物多样性最丰富的生态系统之一，被誉为"海洋中的热带雨林"。然而，全球气候变化导致的珊瑚白化、海洋酸化、营养污染以及长棘海星(Acanthaster cf. solaris)爆发等威胁，正使珊瑚礁面临前所未有的退化危机。在这种背景下，促进珊瑚恢复和调控珊瑚捕食者成为保护珊瑚礁的关键策略。

在珊瑚礁生态系统中，壳状珊瑚藻(crustose coralline algae, CCA)扮演着不可或缺的角色。这些钙质红藻不仅是重要的礁体建造者和巩固者，更令人惊奇的是，它们还能通过释放化学信号诱导珊瑚幼虫附着，为珊瑚的繁殖和恢复提供基础。然而，长棘海星的幼虫同样会被CCA的化学信号所吸引，这种双重效应使得理解CCA的化学生态学变得尤为重要且复杂。

尽管CCA在幼虫附着过程中的重要性已得到认可，但我们对这些藻类的化学特征——特别是其代谢组(metabolome)的认识仍然十分有限。不同CCA物种是否具有独特的代谢特征？这些代谢特征如何影响不同珊瑚物种和长棘海星的幼虫附着行为？这些问题的解答对于开发有效的珊瑚礁恢复技术和长棘海星防控策略至关重要。

为了解决这些知识空白，由Guillermo Diaz-Pulido领导的研究团队在《Scientific Reports》上发表了他们的最新研究成果。该研究采用了核磁共振(NMR)光谱技术，对来自大堡礁的14种CCA和1种非珊瑚藻钙质红藻的组织相关代谢组进行了全面分析，并探讨了藻类代谢物与15种造礁珊瑚和长棘海星幼虫附着成功之间的关系。

研究人员采用了几项关键技术方法：从大堡礁中部海域采集了14种CCA和1种非珊瑚藻样本，通过形态学和分子标记(psbA和rbcL基因)进行物种鉴定；利用核磁共振(NMR)光谱技术进行非靶向代谢组学分析，检测并鉴定组织相关代谢物；结合先前已发表的珊瑚和长棘海星幼虫附着实验数据，分析代谢物与附着成功率之间的相关性；使用多元统计方法(如PCA、PLS-DA、sPLS-DA)分析代谢组差异，并通过PERMANOVA检验组间差异的显著性。

物种间代谢组的变异性

研究发现，不同CCA物种的代谢组存在显著差异，但也存在一定程度的重叠。Ramicrusta sp.、Sporolithon sp.和Lithothamnion cf. proliferum等物种形成了明显的独立聚类，表现出独特的化学特征。热图分析显示，不同物种具有特定的代谢物富集模式，如Ramicrusta sp.富含焦谷氨酸盐、亮氨酸、谷氨酸等代谢物，而Neogoniolithon cf. fosliei则富含假尿苷、亮氨酸、缬氨酸等。值得注意的是，传统上被认为是珊瑚幼虫附着强诱导剂的Titanoderma cf. tessellatum，其代谢组特征表现为相对较低的代谢物负荷，仅中等程度地富集了甜菜碱。

代谢组与系统发育的关系

代谢组特征反映了珊瑚藻亚纲(Corallinophycidae)的系统发育关系，这在目级水平上尤为明显。孢子藻目(Sporolithales)作为最古老的分支，其代谢组最为简单，仅富集了氧化三甲胺(TMAO)等少数代谢物。相对较晚演化的珊瑚藻目(Corallinales)则表现出更复杂的代谢特征，富集了亮氨酸、焦谷氨酸盐、缬氨酸和丙氨酸等多种代谢物。在属级和种级水平上，即使是形态上难以区分的隐存种(如Porolithon属的三个物种)，也显示出明显的代谢组差异，表明化学特征可能比形态特征更能反映物种的进化轨迹。

代谢组与礁区环境和光环境的关系

CCA的代谢组特征还反映了其采集地的栖息地类型和光照环境。来自浅水礁缘高光环境的样本与来自洞穴低光环境的样本在代谢组上明显分离。高光环境下的CCA富集了海藻糖、尿苷、缬氨酸、甘氨酰脯氨酸等代谢物，而低光环境下的样本则富集了瓜氨酸、谷氨酸、TMAO等。这些差异可能反映了CCA对不同环境条件的适应策略，如甘氨酰脯氨酸可能在高光条件下起到紫外线保护作用。

CCA代谢组与珊瑚和长棘海星附着的关系

研究发现，CCA代谢组与幼虫附着成功率之间存在显著相关性，但这种关系因珊瑚物种和藻类身份的不同而呈现高度特异性。总体珊瑚附着与多种代谢物呈正相关，包括棉子糖(raffinose)(r_s=0.698)、甜菜碱(betaine)(r_s=0.598)、"麦芽糖+棉子糖"(r_s=0.596)和麦芽糖醇(maltitol)(r_s=0.48)等。不同珊瑚科系的幼虫对代谢物的响应模式各异，如鹿角珊瑚科(Acroporidae)的附着与棉子糖、甜菜碱等呈正相关，而与TMAO呈负相关；而真菌珊瑚科(Fungiidae)的附着则与海藻糖和醌等代谢物呈负相关。

长棘海星的附着也与特定代谢物相关，包括麦芽糖(r_s=0.571)和苯丙氨酸(phenylalanine)(r_s=0.483)等。值得注意的是，苯丙氨酸在已知能诱导高附着的Melyvonnea cf. madagascariensis中特别富集，表明可能存在物种特异性信号。与珊瑚不同的是，长棘海星的高附着并未对应特定的代谢组特征，而是与多种不同的代谢组相关，表明其附着可能受多种化学信号组合的调控。

研究结论与意义

这项研究提供了迄今为止最为全面的珊瑚藻代谢组分析，揭示了CCA代谢组的物种特异性、系统发育保守性和环境适应性特征。研究鉴定出的与幼虫附着正相关的特定代谢物，如二糖和三糖(棉子糖、麦芽糖)以及甜菜碱化合物，为理解珊瑚礁生态系统中的化学通讯机制提供了重要见解。

这些发现不仅深化了我们对珊瑚礁生态系统中化学生态学基础过程的理解，更具有重要的应用价值。特定代谢物的识别为优化珊瑚水产养殖技术提供了新思路，可通过在人工基质中添加这些化合物来提高珊瑚幼虫的附着率，促进珊瑚礁恢复。同时，对长棘海星附着诱导化合物的了解，有助于开发针对性的诱捕技术，为控制这种珊瑚捕食者的种群爆发提供新策略。

未来研究应进一步验证这些化合物单独或组合使用对幼虫附着的诱导效果，探讨关键CCA代谢物对环境变化的响应，并阐明CCA代谢组与相关微生物组之间的相互作用。这些研究将为我们更全面地理解化学信号在珊瑚礁生态系统中的通讯功能及其对珊瑚和长棘海星幼虫行为的影响提供重要依据。