雌性生殖流体介导的隐秘选择可调控杂交鲑科鱼类父系效应但不影响胚胎发育

《Journal of Evolutionary Biology》：Reproductive fluids enabling cryptic female choice of paternity do not induce concomitant ejaculate-mediated paternal effects in embryos of hybridizing salmonid fishes

　　本研究为解决隐秘雌性选择（cryptic female choice）是否通过改变精子受精前环境（如卵巢流体ovarian fluid）而产生伴随的父系效应（paternal effects）这一关键问题，通过设计分割精液（split-ejaculate）和分割家系（split-brood）杂交实验，系统评估了大西洋鲑（Salmo salar）与褐鳟（Salmo trutta）精子在不同物种卵巢流体中游动20秒后对后代发育的影响。结果表明，卵巢流体种类仅引起平均1.05%的微小发育变化，远低于杂交本身10.44%的父本物种效应。该研究首次在脊椎动物中证实雌性可利用生殖流体偏倚父系而不显著改变后代发育，为理解交配后性选择与跨代效应的解耦提供了重要证据。

　　

在动物界，雌性并非总是被动接受追求者的示好。当一只雌性选择与多个雄性交配时（即一妻多夫制polyandry），她实际上开启了一场隐藏在体内的"精子竞赛"。不仅雄性之间会通过精子竞争（sperm competition）争夺受精机会，雌性也拥有一种被称为"隐秘雌性选择"（cryptic female choice）的后受精前选择机制，能够通过改变精子在受精前所经历的环境，悄悄偏袒自己"心仪"的雄性。例如，鱼类雌性会在排卵时释放卵巢流体（ovarian fluid），这种流体能显著改变精子的游动能力，从而影响哪个雄性的精子能成功夺魁。

然而，一个更深层次的问题随之浮现：当雌性通过改变卵巢流体来"筛选"精子的同时，这种人为改变的精子环境是否也会对后代的发育产生影响，即引发所谓的"父系效应"？这种效应独立于精子本身携带的基因，而是由精子在受精前经历的环境所塑造。想象一下，如果精子在游向卵子的"赛道"上遇到的流体环境不同，会导致孵化出的鱼宝宝在大小、发育速度上产生差异，那么雌性在选择"最佳父亲"时，就不得不权衡这种选择可能带来的发育代价。目前，关于隐秘雌性选择如何与父系效应相互作用，尤其是在自然杂交频繁的物种中，科学家们知之甚少。

为了解开这个谜团，由Tyler H. Lantiegne、Ranjan Wagle和Craig F. Purchase领导的研究团队将目光投向了两种著名的鲑科鱼类——大西洋鲑和褐鳟。这两种鱼经常在同一水域产卵，杂交事件时有发生。先前的研究已经证实，雌性确实可以利用自身特有的卵巢流体来优先选择同种精子的"同种精子优先"现象，从而降低杂交后代的比例。那么，这种强有力的雌性干预手段，是否会在偏袒心仪对象的同时，无意中"改写"后代的发育剧本呢？这篇发表在《Journal of Evolutionary Biology》上的研究论文，通过一项精巧的实验设计，首次在脊椎动物中系统评估了隐秘雌性选择机制是否伴随有显著的父系效应。

研究人员为回答上述问题，主要采用了以下几项关键技术方法：首先，他们采用了随机区组设计，每个区组包含来自一条大西洋鲑和一条褐鳟的精液，并使用了来自3-4条雌鱼混合的卵巢流体池，以控制个体差异。其次，核心实验是分割精液设计，即将同一只雄性的精液分别暴露于不同的"游泳介质"中20秒，包括纯水、同种卵巢流体和异种卵巢流体，然后与来自同一批混合的大西洋鲑卵子进行人工受精，从而创建出半同胞家系，严格分离了精子环境效应和父本基因效应。最后，对后代进行了长达186天（直至受精后800累积温度单位ATUs）的跟踪监测，量化了孵化时间、孵化时体型、800 ATUs时的体型和幼鱼斑纹数量等关键发育指标，并利用广义线性混合效应模型进行统计分析，比较了不同处理组间的差异及其效应大小。

精子经历不同卵巢流体对后代发育的影响微乎其微

研究结果显示，精子在受精前是暴露于同种卵巢流体还是异种卵巢流体，对后代的发育影响极其有限。具体而言：

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  孵化时间：无论是大西洋鲑精子还是褐鳟精子，暴露于同种或异种卵巢流体后，其后代达到50%孵化所需的累积温度单位没有显著差异。
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  孵化体型：虽然统计上检测到异种卵巢流体会使孵化仔鱼的标准长度略微减小（效应大小：鲑鱼精子后代-1.44%，鳟鱼精子后代-0.58%），但这种差异的生物学意义非常小。
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  后期发育：在受精后800 ATUs（孵化后数月），对于由褐鳟精子受精产生的杂交后代，暴露于异种卵巢流体（大西洋鲑卵巢流体）的个体体型略大于暴露于同种卵巢流体的个体（效应大小3.20%），但这一微小效应与孵化时的趋势相反，且对于大西洋鲑精子后代无显著影响。不同卵巢流体处理对800 ATUs时的幼鱼斑纹数量也无显著影响。

精子在"纯水"环境与"卵巢流体"环境中的经历对后代发育影响无本质区别

为了评估卵巢流体本身是否存在特殊的"编程"作用，研究人员还将精子在纯水中游动20秒的情况与在同种卵巢流体中游动的情况进行了比较。令人意外的是，即使是这种与自然受精环境（始终有卵巢流体存在）截然不同的"非自然"条件，也未能对后代的孵化时间、孵化体型或后期发育产生具有生物学意义的显著影响。这表明，仅仅20秒的精子游动环境改变，不足以引发显著的、持续的父系效应。

杂交本身对后代发育的影响远大于精子环境效应

与精子经历的微小效应形成鲜明对比的是，父本物种（即杂交本身）对后代发育产生了巨大影响。由褐鳟精子受精产生的杂交后代，相较于由大西洋鲑精子受精的纯种后代，孵化时间显著提前了7.97%，孵化时体型增大了5.99%，并且在800 ATUs时体型仍然更大，发育阶段更靠前（斑纹数量更多）。杂交的平均效应大小达到10.44%，是精子环境效应（平均1.05%）的近10倍。这清晰地表明，后代的发育差异主要源于父本基因型的根本不同，而非精子在受精前短暂的环境经历。

该研究得出结论，在鲑科鱼类中，雌性通过卵巢流体实施隐秘雌性选择（偏倚父系）的机制，并不会伴随产生具有生物学意义的父系效应，从而影响后代的发育。尽管卵巢流体能极大地改变受精条件并影响精子竞争结局，但它对后代发育的"重编程"作用可以忽略不计。这意味着雌性能够"放心地"利用生殖流体来选择更合适的配偶，而无需担心这会对其后代的生长发育造成意外的负面影响。

这一发现具有重要的进化生物学意义。它揭示了隐秘雌性选择与父系效应在某些系统中可以是相互独立的，雌性在操控受精结果时拥有更大的"自由度"。研究结果挑战了人们可能存在的直觉，即强烈的精子环境干预必然会带来显著的发育后果。同时，该研究也为理解杂交屏障的维持提供了新视角：即使杂交后代在发育上可能表现出一定的优势（如本研究中褐鳟父本带来的更快发育），雌性仍能通过卵巢流体介导的隐秘选择有效降低杂交频率，从而维持物种界限。

当然，这项研究也指出了未来探索的方向。由于实验设计的限制（如使用33%的卵巢流体浓度可能高于自然环境，以及样本量有限），在某些物种或条件下，更强烈的或不同性质的精子环境应激（如高温、污染物暴露）仍有可能诱导出显著的父系效应。此外，在内部受精物种（如果蝇、鸟类）中，精子在雌性生殖道内经历的复杂环境变化可能对后代产生更深远的影响。因此，在不同类群和不同隐秘选择机制中开展类似研究，将有助于我们更全面地理解雌性在塑造后代命运中所扮演的复杂而主动的角色。