综述：像素化的病理学：相机陷阱作为野生动物健康监测工具

　　本综述系统探讨了相机陷阱（CT）在野生动物健康监测中的创新应用，揭示了其在识别疥癣（sarcoptic mange）、损伤和畸形等可见病变方面的潜力，为无创疾病监测（如集成野生动物监测IWM）提供了关键技术支撑，并提出了优化监测策略以应对新发人兽共患病挑战。

　　

1 引言

生态系统由不同复杂程度的宿主群落组成，多种病原体在其中循环。物种与其环境间的相互作用决定了病原体的出现、传播和持续存在。因此，健康监测和风险评估对野生动物保护计划至关重要。传统的野生动物健康监测侧重于检测、调查和监测野生动物种群中的疾病，但由于大多数野生动物的隐蔽性，此类工作通常局限于死后采样或动物捕获，需依赖临床检查、血清学调查、分子诊断等多种方法。

为克服这些限制，整合创新性非侵入性技术成为一种有前景的方法，包括相机陷阱（CTs）、红外热成像、环境DNA（eDNA）等。这些技术的主要优势在于无需捕获和处理野生动物，从而减少了采样难度、工作量、成本和伦理问题，同时符合3R原则（替代、减少和优化）。此外，这些工具还提高了疾病在大尺度时空范围内的可检测性，能够长期监测并减少观察者偏差。

相机陷阱已被广泛用于收集野生动物数据，以解决生态、保护和管理问题，其有效性优于其他监测方法。在健康和流行病学应用中，CTs可用于研究传播途径、监测媒介和疾病风险，以及评估病原体对野生动物群落的影响。尽管这些用途侧重于疾病的间接指标，而非直接观察健康损害，但相机陷阱在检测此类健康损害和相关体征方面的潜力仍 largely 未开发。

2 方法

本综述中，“健康损害”指任何可通过CTs识别的外部可观察状况（即病理体征），表明动物健康状况受损（包括疾病、损伤、畸形、烧伤等）。我们编制了一份可能通过相机图片中显著体征识别的潜在病理列表，并用于后续文献综述。选择标准包括病理可能影响野生动物物种并表现出以下体征：被毛或皮肤改变（如脱毛、脱屑、红斑、角化过度等）、身体结构改变（如可见畸形、骨折、肿胀等）或外部寄生虫存在（如蝇蛆病或蜱虫）。CTs还可能辨别其他疾病体征，如身体状况变化（如消瘦）、水肿、淋巴结炎或异常行为运动模式（如嗜睡、跛行）。

2019年12月，我们使用Scopus和Web of Science平台进行了系统文献综述，收集使用CTs检测野生动物病理的研究。搜索条件包括标题、摘要或关键词中同时提及CTs和特定疾病或病理的文献，时间跨度为1994年至2024年。最终筛选出35篇文章进行综述。

3 结果

3.1 总体结果

我们确定了51种可能通过CTs检测的传染病和其他健康损害（表2），并筛选出35篇使用CTs进行健康损害检测的文章进行综述（附录S3）。最早使用相机陷阱进行健康监测的文章发表于2011年，近年来文章数量略有增加（图1a）。就空间分布而言，出版物分布在六大洲的21个国家（图2），大多数研究集中在北美和欧洲（各占25.7%），其中美国突出（22.9%）。

3.2 用于健康损害检测的相机陷阱方法

在大多数研究中，CTs设置为拍摄照片（54.3%），17.1%录制视频，七项研究同时捕获两者（20%）。关于诱饵使用，28.6%的研究使用诱饵，45.7%未使用。就部署策略而言，大多数CTs（62.9%）放置在战略点，如小径、兽穴或有目标物种活动迹象的区域，而14.3%的研究使用随机位置。仅有一项研究使用人工智能（AI）进行病理检测。

3.3 相机陷阱解决的流行病学问题

每项研究解决了一个或多个流行病学问题（频率显示在图1b）。评估最多的是病理流行率和模式（85.7%），其次是风险因素识别（42.9%）、潜在病原体传播（22.9%）、疾病进展和种群影响（20%），以及控制措施有效性（5.7%）。

大多数研究检测到特定疾病（85.7%），14.3%报告损伤或创伤，5.7%识别畸形，2.9%识别福利指标。报告的疾病包括疥癣（83.3%）、麻风（6.7%）、塔斯马尼亚恶魔面部肿瘤病（3.3%）、长颈鹿皮肤病（3.3%）和蠕形螨病（3.3%）（图1c）。40%的文章通过被动监测（检查发现的死亡动物尸体，占57.1%）、环境样本收集（21.4%）或活体动物采样（28.6%）确认了病原体或潜在原因。具体诊断技术包括皮肤刮片和组织病理学（57.1%）、分子方法（28.6%）、血清学测试（21.4%）和化学分析（7.1%）。CTs常检测到的病理体征显示在图3中，最常报告的体征是脱毛（65.7%）、皮肤角化过度（28.6%）、皮肤伤口或溃疡（20%）、异常行为（17.1%）和皮肤结痂（14.3%）。

研究人员还使用CTs评估病理进展及其在种群水平的影响。一半的研究评估了病理的严重程度或阶段，通常在个体或遭遇水平上。值得注意的是，一项研究应用摄影测量技术测量病变长度作为严重程度指标。此外，四项研究评估了身体状况。关于种群和个体水平影响，三项研究调查了健康损害对生存、繁殖成功和整体种群动态的影响，而两项研究评估了其对个体昼夜活动或能量平衡的影响。

关于目标物种，所有文章都聚焦于野生哺乳动物（图2），食肉动物和有蹄类动物研究最多。在物种水平上，研究最多的是红狐（Vulpes vulpes；17.1%）、狼（Canis lupus；14.3%）和黑猩猩（Pan troglodytes；11.4%）。根据IUCN红色名录，31.4%的文章考虑了九种极危、濒危、近危或易危物种（图2）。

3.4 相机陷阱在健康损害监测中的局限性与解决方案

45.7%的综述研究提到了使用CTs进行野生动物健康监测的主要局限性。讨论的潜在弱点包括：

(i) 伪重复，由于多次检测到同一个体且假设图像间独立，可能导致流行率高估，尤其在缺乏自然标记的物种中（37.5%）；

(ii) 诊断错误风险，因混淆病理体征和非疾病相关状况（如换毛或繁殖期的非病理性脱毛）导致（37.5%）；

(iii) 方法学导致的诊断错误，如图像分辨率或动物与CT间距离等因素影响（12.5%）；

(iv) 观察轻微或早期病变的困难，将健康损害检测限制在中度或严重病例（31.3%）；

(v) 某些个体和/或病理的低可检测性，尤其在特定栖息地中，以及区分相似物种的困难（18.8%）；

(vi) CT图像中病原体的时空相关性（即检测非独立 due to 局部传播事件，可能偏倚流行率估计，6.3%）；

(vii) 有限能力纳入其他变量如性别（6.3%）；

(viii) 无法解决病原体传播的方向性（6.3%）。

在16项报告局限性的研究中，81.3%提出并实施了解决方案。为减少诊断错误，38.5%的研究建议纳入确认方法，如分子分析和基因分型，强调使用非侵入性样本（如粪便或穴居材料）的重要性。为解决图像质量对病理检测的影响，一项研究建议在分析中考虑图像质量和支持图像数量，另一项推荐使用视频记录而非静态图像以改进评估。针对伪重复问题，23.1%的研究建议在可能时识别个体，或 alternatively 将调查地点作为随机效应纳入统计模型，并将结果解释为表观流行率。两项研究（15.4%）使用多状态占用模型，以考虑跨采样点的物种可检测性和个体图像中健康损害体征的可检测性。较少见地，个别研究提出了额外解决方案（各占7.7%），如避免季节性换毛期以减少非病理性脱毛与疾病相关体征混淆的可能性；为同一目的，另一项研究强调双重检查图像（如涉及两名独立评审员）以减少 misclassification 错误。

4 讨论

尽管相机陷阱的使用日益增长且优势明显，但将其应用于野生动物健康监测的研究仍稀少，本综述仅识别出35项研究。这一数字可能被低估，但 included studies likely represent the majority of existing research in this area. 值得注意的是，大量病原体和其他健康损害（多达51种）似乎可能通过CTs检测，表明未来研究以及疾病和健康风险管理的 promising opportunities。

4.1 总体结果

使用CT进行野生动物健康监测的文章略有上升趋势，与相机陷阱研究的指数级增长形成对比（图1a）。背后因素可能包括对相机陷阱健康监测潜力的认识不足和技术培训有限。 unequal geographical distribution 表明地理偏差，大多数研究集中在北半球（65.7%）。这与此前关于野生动物疾病的综述一致，尽管那些并非专门关注CTs。虽然这可能部分反映了北半球更大的陆地面积，但也可能 relates to 高质量基础设施的可用性和更丰富的财政资源支持研究活动。因此，将相机陷阱纳入其他 underrepresented regions（尤其是生物多样性热点地区）的野生动物监测中，可为决策者提供有关野生动物健康的有用信息，特别是当监测表2中包含的健康损害时。为此，需要促进跨学科和国际合作，发展能力建设倡议并提供开放获取培训。

4.2 流行病学问题与控制措施评估

关于检测到的健康损害，疥癣研究的高比例（83.3%）可能与该疾病的广泛分布、广泛宿主范围和明显的临床表现有关，这些易通过CTs观察（图4）。同时，研究的病理数量少（51种中仅6种）且具有易观察体征，揭示了扩展CTs用途以检测更广泛健康损害的机会。为此，表2汇编了其他具有类似可见体征的病理（如痘病毒感染、晚期粘液瘤病或皮肤纤维瘤和乳头状瘤），这些可能通过CTs监测但尚未探索。该表旨在为研究人员和决策者设计使用CTs的监测系统提供资源。值得注意的是，综述研究识别了广泛的可见病理体征（临床表现）。通过针对具有独特可观察体征的病理，CTs可充当野生动物健康监测的哨兵，尤其是当结合当地区域性和潜在新发病原体知识及 complementary methods 时。CTs报告了野生动物中的创伤和损伤，尽管本综述中报道不足，但在相机陷阱研究中常见（图4），对动物福利和保护重要，因其可能影响动物生存、繁殖成功和行为。

就这些病理的种群影响而言，应用于CT数据的种群大小估计方法为追踪健康损害如何影响种群提供了 great opportunity。在这方面，可推荐两种不同的抽样设计：一种用于监测种群大小，另一种用于监测病理状态，后者可能受益于针对性抽样策略。然而，大多数描述的基于CT的未标记物种（即无法从图片中可靠区分的个体）种群密度估计方法要求随机放置CT，这不是最大化不健康个体检测的最有效程序。因此，整合两个目标（即健康状况和种群大小估计）可能需要 complementary sampling approaches 或平衡准确种群和健康监测需求的自适应设计。 further research 需要开发此类统一抽样策略。

对野生哺乳动物的关注可能与其较大的体型有关，这便于检测个体及其可见病变。此外，CTs传统上用于研究哺乳动物。除此之外，它们的社会生态重要性及其对疾病的脆弱性，尤其是食肉动物，可能也解释了哺乳动物在病理和相机陷阱研究背景中的主导地位。然而，CT技术的持续改进和发展及其多物种监测潜力表明，其他分类群可能成为使用相机陷阱的健康监测计划的目标。在这方面，并且如下文进一步讨论，部署CTs时考虑的关键点是基于目标健康损害和目标物种特征调整部署设置。例如，使用高分辨率图像质量、夜间使用白光闪光灯或减少动物与CTs之间的距离（如通过部署物种特异性设备，如为鼬科设计的设备，或为啮齿类设计的设备）可能提高病变检测的准确性。

通过联合评估相机陷阱和栖息地相关协变量，作者可识别与病理风险相关的因素。在这方面，一些研究将面部发育不良与农药暴露关联，疥癣与城市化、水栖息地和低海拔关联。这对制定战略措施重要，在因其特征可能易受疾病暴发影响的地区。

作为使用CTs评估控制策略有效性的例子，两项研究评估了管理美国和瑞典狐狸种群中疥癣流行的措施，均报告了有限成功。在 kit foxes 中，长效氟氯氰菊酯项圈未能显著降低疥癣发病率，因感染前时间在处理和未处理个体间相当。在北极狐中，尽管治疗努力，CT数据表明负面的 demographic effects，疥癣出现后幼崽数量稳定且平均幼崽大小下降。两项研究例证了相机陷阱在评估控制努力真实影响以及改进这些策略方面的效用。

4.3 健康损害监测中相机陷阱的局限性与解决方案

最常报告的局限性之一是伪重复问题（即认为同一个体的多次检测是独立的），这可导致流行率偏倚。解决此限制的最有效方法可能是个体识别，如一些综述研究中所实施（34.3%），尽管少数研究（5.7%）明确将其作为潜在解决方案提出。需要注意的是，同一个体的多次检测（在同一CT或另一CT中）仅在假设检测间独立时才有问题。这在估计流行率时尤其相关，但可能不适用于其他研究目的，如占用建模。在这方面，当使用占用分析确定一个地点是否被健康和不健康动物使用时，同一健康状态同一个体的多次检测不会影响地点水平估计。然而，当同一个体在多个地点被检测到时，将结果解释为栖息地使用指标而非严格占用有助于减轻偏倚。此外，伪重复也预期影响健康个体，并且仅当有症状个体与健康个体具有不同检测概率（如 due to 改变的运动模式）时才会引入偏倚。

从CT图像中识别健康损害通常耗时且需要专业知识。尽管如此，诊断错误可能常见。避免某些时期，如换毛或繁殖季节，如一项研究所建议，可能减少 misclassifications。然而，许多体征可能根据上下文是生理性或病理性的。例如，在一项关于野马的综述研究中，摩擦或抓挠是自然维护行为，但过度执行时可能表明瘙痒。类似地，没有研究提出解决检测早期感染挑战的方案。两个问题，即混淆因素和检测早期阶段的困难，可导致假阳性和假阴性。

更广泛地，不完美检测（即物种存在但未检测到）一直是相机陷阱研究的核心焦点， both from a methodological and analytical point of view。在健康损害监测背景下，某些方法学策略可帮助最大化个体经过CT前收集的信息，从而增强诊断可靠性。这方面，在CT前花费更长时间和动物体表可见比例更高是相关因素。实现此目标的策略包括：

(i) 设置相机为连拍模式（即每次触发连续多张图片）或视频模式，触发间延迟最小，以增加捕获全身的可能性；

(ii) 将CTs放置在动物移动较慢和/或具有曲折运动（即频繁方向变化）的位置，如水坑或开阔草原区域（尤其是草食动物），这可改善图像质量并减少运动模糊，如62.9%的综述研究中所做；

(iii) 部署成对CTs相对，尤其是在监测小径时，以捕获动物的两侧并减少假阴性风险。

尽管研究人员在28.6%的研究中使用诱饵以增加动物在检测区停留时间，但我们通常不鼓励这种方法， due to 潜在风险增加同种和同域物种间的病原体传播。我们还建议在研究区域使用单一CT模型以最小化检测变异性，并丢弃身体覆盖不足的图像。CT技术的持续进步，包括更快的触发速度和更高的图像分辨率，也将有助于改进健康损害识别。关于分析方面，给定病理的可检测性可通过纳入决定识别个体是否受影响能力的协变量明确建模，如每次检测的图片数量、一天中的时间（昼/夜）或动物与CTs间的距离。

如讨论诊断错误的研究所述，通过 complementary methods 进行病原体确认是可取的，如40%的研究所做。例如，在 mangy wolves 使用的干草堆附近的狼床中检测到疥螨（Sarcoptes scabiei）DNA。类似地，通过分子方法在两具GPS项圈红狐尸体中确认了疥癣。在大多数确认病原体存在的研究中（58.7%），螨虫 isolation 是 employed 的技术。这些方法有助于减少 misclassification 并在解释基于CT的观察时提高诊断准确性。此外，新兴技术如摄影测量、无人机和热成像或红外相机可通过检测标准CTs无法感知的病变，促进病理检测和严重性评估。

最后，尽管没有研究提出解决无法评估传播方向性的方案，但此限制可通过整合时空CT数据与个体（当个体可区分时）或物种水平的社会网络分析部分解决，这是一种在生态流行病学中日益增长的方法。虽然CT数据不允许确认直接跨物种传播或识别传播途径，但它们可提供间接证据或模式，值得进一步调查。例如，尽管狐狸中高流行，同域物种中无疥癣；或同域狐狸和狼中病变的时间关系，表明可能的种间传播。 Alternatively，我们建议将CT数据与 complementary tools（如GPS跟踪或病原体遗传分析）结合，以改进对传播动态的理解。

5 结论

尽管对野生动物监测非侵入性方法的兴趣日益增长且优势明显，相机陷阱 rarely 被纳入野生动物健康监测计划。CTs可优化疾病管理、保护努力，并改善我们对野生动物生态流行病学的 insights。未来努力应聚焦于多样化健康监测，以涵盖疥癣之外的更广泛病理，整合新技术如AI用于自动分析，并扩大地理覆盖以充分利用其潜力。此外，将CTs与确认性诊断工具（如分子技术或组织病理学）结合可验证发现并提高准确性。